Nació durante el califato de ʿUmar (que Allah esté complacido con él). Su madre era Asmāʾ, hija de Abū Bakr (que Allah esté complacido con él). Mundhir participó en una expedición militar (ghazā) a Estambul junto con Yazīd, hijo de Muʿāwiya. Se presentó ante Muʿāwiya, quien le dio 100.000 dírhams y, como iqṭāʿ (concesión de tierras), una parcela de tierra. Sin embargo, antes de que Mundhir pudiera tomar posesión de este dinero y tierra, Muʿāwiya falleció.
Mundhir b. Zubayr y ʿUthmān b. ʿAbd Allāh b. Ḥakīm b. Ḥizām combatían contra los sirios (Shām) durante el día, y por la noche les daban de comer. Mundhir fue asesinado mientras estaba sitiado en La Meca junto con su hermano ʿAbd Allāh b. Zubayr. Cuando Muʿāwiya estaba a punto de morir, dejó como testamento que Mundhir descendiera a su tumba para enterrarlo.